Nascida no condado de Greater Manchester, Olivia Cooke se destaca no teatro desde os 8 anos de idade. Se formou na escola de teatro de Oldham, antes de conseguir um papel, em 2012, na minissérie da BBC com Maisie Williams, The Secret of Crickley Hall. Ela interpreta a professora dos órfãos da cidade. Ao mesmo tempo, a atriz se torna filha de um político suspeito de assassinato no thriller Blackout em Los Angeles.

Em 2013, Olivia Cooke estreou na adaptação televisiva de Psicose, Bates Motel. Na pele de Emma Decody, ela é a melhor amiga de Norman Bates, que sofre de fibrose cística. Ela então protagoniza o aterrorizante filme do tabuleiro Ouija, no qual uma sessão de espiritismo que deu errado atrapalha o destino de um grupo de amigos. Em 2015, a jovem afastou-se da ficção científica e do terror para atuar na comédia-drama eu, Você e a Garota que vai Morrer, de Alfonso Gomez-Rejon, muito aplaudida no Sundance Festival. Olivia interpreta Rachel, uma estudante do ensino médio com leucemia.

Olivia estrela em 2016 em Os Crimes de Limehouse, um thriller no qual ela vai contracenar com Alan Rickman. Ela também está em Katie Says Goodbye, um drama sobre uma adolescente forçada à prostituição para realizar seu sonho de encontrar uma nova vida em São Francisco.

Ela então faz outras produções que só aumentam seu nome ao longo de Hollywood como Thoroughbreds, Jogador N1, A Vida em Si, O Som do Silêncio.

Mas o papel que fez com que Cooke ganhasse o olhar do público por muito tempo é da personagem Alicent Hightower em House of the Dragon, uma prequela de Game of Thrones, de George R.R.Martin.