Jonathan Demme nasceu em 22 de fevereiro de 1944 em Long Island nos Estados Unidos com o nome de Robert Jonathan Demme. Ele começou sua carreira no cinema como colaborador e produtor de filmes dirigidos por Roger Corman.

Suas participações em filmes como Angels Hard as They Come (1971) garantiram que poucos anos depois ele iniciasse a jornada como diretor. Em 1974, Demme escreveu Celas em Chama, que também dirigiu, mas foi em 1980, com o Melvin e Howard que passou a ganhar reconhecimento como diretor. Nos anos seguinte dirigiu alguns episódios do programa de televisão Saturday Night Live e longas como Totalmente Selvagem (1986) e De Caso com a Máfia (1988).

Em 1991, o diretor lançou seu filme de maior sucesso, O Silêncio dos Inocentes (1991). Hoje considerado um clássico, garantiu a Demme o Oscar de Melhor Diretor e levou outros quatro prêmios da Academia, se tornando o terceiro filme da história a ganhar os cinco Oscars principais. O longa, estrelado por Jodie Foster e Anthony Hopkins, traz a história de uma jovem detetive do FBI que deve confiar em um assassino encarcerado e manipulador para receber sua ajuda na captura de um outro assassino em série que esfola suas vítimas.

Dois anos anos depois Jonathan dirigiu Filadélfia (1993), protagonizado por Denzel Washington, Antonio Banderas e Tom Hanks, que ganhou o Oscar de Melhor Ator por sua interpretação. Na trama um homem com HIV é demitido por causa de sua condição e contrata um advogado homofóbico para processar a empresa. A parceria de Demme e Denzel se repetiu anos depois em Sob o Domínio do Mal (2004), sobre soldados que são sequestrados e passam por lavagem cerebral para fins sinistros. Meryl Streep chegou a ser indicada ao Globo de Ouro como Melhor Atriz Coadjuvante.

Ao longo dos anos, Jonathan foi responsável pela direção de diversos documentários musicais, dentre eles Neil Young Trunk Show (2009) e Justin Timberlake + The Tennessee Kids (2016) e fez dramas como O Casamento de Rachel (2008) e Ricki and the Flash - De Volta Para Casa (2015).

Jonathan Demme teve três filhos e faleceu no dia 26 de abril de 2017, em Nova York, depois de lutar contra um câncer de esôfago. Seu último trabalho foi a direção do episódio “Hour 6: The Fire This Time” da série de televisão americana Shots Fired (2017).